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ISSN : 2288-1115(Print)
ISSN : 2288-1123(Online)
Korean Journal of Ecology and Environment Vol.52 No.1 pp.13-20
DOI : https://doi.org/10.11614/KSL.2019.52.1.013

Biological Effects and Mouthpart Deformity on Chironomus plumosus Exposed to Chromium and Copper.

Won-Seok Kim, Kiyun Park1, Ihn-Sil Kwak*
Division of Marine Technology, Chonnam National University
1Fisheries Science Institute, Chonnam National University, Yeosu 59626, Republic of Korea
Corresponding author: Tel: +82-61-659-7148, Fax: +82-61-659-7149, E-mail: inkwak@hotmail.com, iskwak@chonnam.ac.kr
31/01/2019 12/02/2019 12/02/2019

Abstract


Heavy metals resulted from the increase of human industrial activity are introduced into the environment through rainfall and wastewater, and have harmful effects on inhabitants. In this study, we investigated biological responses such as survival rate, growth rate, emergence rate and sex ratio, and morphological effects of mentum deformity in Chironomus plumosus, an indicator organism to evaluate pollutions on aquatic ecosystem. The survival rate of C. plumosus showed time- and dose-dependent decrease after chromium and copper exposures. Growth rate decreased at 4th day after chromium exposure and significantly reduced at exposure to relatively high concentration (copper 1000 mg L-1) for all exposure times. In addition, we observed that the emergence rate by exposure to copper 1000 mg L-1 was significantly lower than that of the control group. The imbalance of sex ratios showed at relatively low concentrations (chromium 10 and 50 mg L-1) with the high proportion of female and at the relative high concentration (copper 1000 mg L-1) with the high proportion of male. Furthermore, the morphological mentum deformities of C. plumosus observed in the exposed group according to chromium and copper exposure. These results suggest that the heavy metal exposure in environment may influence biosynthetic and morphological stresses of benthic invertebrate C. plumosus, and aquatic midge C. plumosus are potential indicators for toxicity assessment of heavy metals such as chromium and copper.



크롬(Cr)과 구리(Cu) 노출에 따른 Chironomus plumosus 깔다구의 생물학적 영향과 하순기절 기형발생

김 원석, 박 기연1, 곽 인실*
전남대학교 해양기술학부
1전남대학교 수산과학연구소

초록


    National Research Foundation of Korea
    NRF-2018-R1A6A1A03024314

    서 론

    인간의 산업활동으로 인해 발생하는 여러 오염물질들 은 다양한 형태로 환경 중으로 유입되어 서식생물의 성 장, 행동, 신진대사 등에 변화를 준다. 환경 내 분해 및 희 석이 어려운 중금속은 퇴적물 내에 축적되어 서식하는 저 서생물의 건강성에 영향을 준다. 크롬 (Cr)은 전기, 섬유, 염색 등의 산업에서 이용되는 물질로 산업폐수를 통해 환 경 중으로 유입된다 (Sinha et al., 2005). 또한 쉽게 수환경 에 융해되기 때문에 환경 중 유동성이 크며, 다양한 생물 에서 생리적 기능 및 행동 영향에 대한 연구가 보고되고 있다 (Kim et al., 2018;Yang et al., 2018). 구리 (Cu)는 바 위, 토양, 물과 같은 환경 내 존재하는 물질로서 생물 내 다양한 생화학적 반응에 필요한 요소이다. 그러나, 정상적 인 생리활동을 하기 위한 농도 이상으로 존재할 경우 생물 에게 치명적인 독성 영향을 준다 (Herkovits and Helguero, 1998). 이러한 중금속은 수생태계 내에서 높은 농도로 관 찰되며, 서식 생물 내 신경계 손상 및 삼투압 기능에 교란 을 유도한다 (Handy, 2003;Grosell et al., 2007). 환경 중 관찰되는 Cu와 Cr 농도 분포는 불가리아의 Chaya 강에 서 Cr이 18.4~22.3 μg g-1, Cu 75.2 μg g-1이 보고되었으 며 (Michailva et al., 2015), 폴란드 dunajec 강에서는 Cr 224~3415 μg g-1으로 높은 농도가 관찰되었다 (Vignati et al., 2018). 국내에서는 시화호 유역 하천에서 Cr과 Cu가 각각 104 mg kg-1, 34.4 mg kg-1이 측정되었으며 (Jeong et al., 2016), 전라남도 목포와 여수 인근 조간대 지역에서는 Cr 26.68~54.48 mg kg-1, Cu 22.17~82.38 mg kg-1으로 높 은 농도로 관찰되었다 (Park et al., 2019). 이와 같이 중금속 은 퇴적물 내 높은 농도로 축적되며, 인간뿐 아니라 저서 생물의 생활사에 직·간접적 영향을 주기에 중금속에 대한 생태 독성 반응에 대한 연구는 중요하다.

    저서 생물상 내 우점종인 Chironomus plumosus는 파리 목 깔따구과에 속하며 성체시기를 제외한 알, 유충, 번데 기 발생 시기에 수환경 저서에 서식하기에 수생태계 환경 을 잘 반영하는 지표 생물이다. 또한, 쉬운 생활사 구분과 실내 실험의 용이성, 짧은 생활사 등의 장점으로 인해 실 내 실험에 이용된다 (Park and Kwak, 2008). 최근에는 C. plumosus와 실내사육 종 Chironomus riparius에서 중금속 노출에 따른 heat shock proteins (HSPs), cytochrome P-450 (CYP450) 등의 스트레스 지표 유전자 발현 비교가 보고되 었다 (Kim et al., 2015). 또한 항생제의 일종인 sulfathiazole 노출로 인해 C. riparius의 생존율, 성장률, 하순기절 기형 과 같은 생물학적 반응뿐 아니라 HSPs 유전자 발현에 변 화가 관찰되는 등 유해물질 노출 스트레스에 대한 분자 생물학적 연구가 활발히 진행되고 있다 (Park and Kwak, 2018). 서식환경에 따라 관찰되는 Chrionomidae 유충의 하 순기절의 형태적 기형은 중금속이나 내분비계 교란물질 등의 인위적인 스트레스에 대한 영향을 분석하는 생물지 표로 이용되고 있다 (Dias et al., 2008;Park et al., 2009).

    본 연구에서는 하천 저서에 높은 농도로 퇴적되는 중금속 Cr과 Cu의 유해성을 C. plumosus를 통해 관찰하고 생물학 적, 형태적 반응을 분석하고자 한다. 이를 위해 여러 노출 농 도 구간에서 C. plumosus 생존율, 성장률, 우화율, 성비와 하 순기절 기형을 관찰하였다. C. plumosus의 중금속 노출에 따른 생물학적 반응에 대한 관찰을 통한 판정점은 수생태계 모니터링에 대한 기초적 자료로서 활용될 수 있을 것이다.

    재료 및 방 법

    1. 실험 생물

    실험 대상 종인 C. plumosus는 서울시 금천구 안양천에 서 채집하여 실험에 이용했다. 채집된 C. plumosus는 실험 실로 이동 M4 배지 (Elendt, 1990)를 이용하여 항온기 내에 서 순치 및 실험을 진행하였다. 항온기 내부 조건은 온도 20±1°C, 습도 60%, 광도 500 lx, 광주기 명암은 16 : 8의 조건으로 사육하였다. 환경 조성을 위해 모래 (<63 μm)를 바닥에 깔아주고, 먹이로는 tetramin (Tetra-Merke, Melle, Germany)를 곱게 갈아 매일 0.5 μg day-1로 공급하였다.

    2. 독성 노출 시험 및 조건

    노출물질인 Cr, Cu는 Sigma-Aldrich (St. Louis, Mo, USA)에서 구입하였다. 노출 처리 농도는 0, 10, 50, 200, 1000 mg L-1C. plumosus 4령기 개체를 선별하여 독성 반응을 관찰하였다. 실험 수조는 300 mL 비커에 각 수조당 20마리씩 배치하고 5개의 반복구를 두어 1~3번 반복구는 생존율, 성장률, 우화율과 성비를 측정하였으며 4~5번 반 복구는 하순기절 기형을 관찰하였다. 노출 실험을 진행하 는 동안 개체 간 공식을 막기 위해 tetramin을 공급하였다.

    3. 생존율과 성장률 측정

    생존율과 성장률을 측정하기 위해 대조군과 각 중금속 을 처리한 그룹들을 매일 관찰하였다. 생존율은 육안으로 관찰하여 C. plumosus의 붉은 색이 보이지 않고 물 자극에 대해 반응이 없는 경우에 치사로 판단하였다. 독성 노출 기간 동안 C. plumosus의 성장률 변화를 관찰하기 위해 다 음과 같은 식을 이용하였다.

    Growth rate (%)=[ln(W t )-ln(W 0 )]/t

    • G: 상대성장률

    • W0: 시작 시점 평균 무게

    • Wt: 최종 시점 평균 무게

    • t: 배양기간

    4. 하순기절 형태적 기형분석

    C. plumosus 하순기절 관찰을 위해 Cr과 Cu 노출 7일부 터 10일까지 각 농도별로 2개체씩 샘플링하여 10% 포르말 린에 고정시켰다. 보관된 C. plumosus의 몸통과 머리를 분 리 후, CMC-10 (Master company, Inc., Wooddale, Illinois) 을 이용하여 슬라이드에 고정하였다. 고정된 슬라이드 는 현미경 (Olympus BX51, Japan)을 통해 관찰하였으며 Dickman et al. (1992) 자료를 이용하여 기형을 판단하였다.

    5. 통계적 자료분석

    Cr과 Cu 노출에 따른 C. plumosus의 생물학적 결과에 대해 분산 분석 (ANOVA, α=0.05)을 실시하고, 모든 데이 터는 평균±분산 (SD) 값으로 표시하였다. 각 데이터들의 유의적 차이를 비교하기 위해 SPSS 12.0KO (SPSS Inc., Chicago, IL, USA)를 이용하여 Tukey’s test로 분석하고 통 계적 유의수준 (P<0.05)으로 검정하였다.

    결과 및 고 찰

    중금속은 인간의 인위적 활동으로 인해 수생태계로 지 속적으로 유입되며 하상에 퇴적되어 서식하는 생물 체내 로 농축된다. 생물 체내 유입된 중금속은 다양한 생리적 활동에 치명적인 영향을 주며 장기간 노출 시 치사에 이르 게 된다. 하천 퇴적물에 서식하는 Chironomidae는 생활사 가 유충시기에 저서에서 생활함으로 중금속 오염에 대해 직접적인 영향을 받는다. 이에 환경 유해성을 판단하는 지 표 생물로서 널리 이용되고 있다 (Park et al., 2018). 하천에 존재하는 중금속 노출을 통해 C. plumosusC. riparius 의 스트레스 지표 유전자 발현을 비교하였으며 (Kim et al., 2015), 카드뮴과 구리 노출이 C. riparius 내 alcohol dehydrogenase 유전자 발현에 유의한 차이도 관찰되었 다 (Park and Kwak, 2009). 또한, 염분 스트레스로 인해 C. riparius 성장 지연과 형태적 기형에 대한 연구도 보고되었 다 (Kim et al., 2017). 저서지표종인 Chironomidae 깔다구 류를 대상으로 스트레스 노출에 따른 다양한 생물학적 반 응 연구에 대한 결과는 생태독성학적 판정점에 있어 물질 독성을 판정하는데 주요한 기초자료로 이용된다.

    본 연구에서 Cr과 Cu에 노출된 C. plumosus의 생존율 을 관찰한 결과, 10 mg L-1 Cr에 노출된 깔다구는 노출 7일 때 100% 생존율을 보인 후, 노출 10일부터 85%의 생존율 을 보이며 감소하였다 (Fig. 1). 50과 1000 mg L-1 Cr에 노 출된 C. plumosus는 노출 7일부터 98%의 생존율을 보이 며 노출 10일부터 농도 의존적인 생존율 감소 경향이 나타 났다. 상대적으로 고농도인 1000 mg L-1 Cr에 28일간 노출 된 개체는 50%의 생존율을 보이며 가장 낮은 생존율을 보 였다. 10과 200 mg L-1 Cu에 노출된 C. plumosus는 노출 7 일부터 생존율 100%를 보이며 농도 의존적 생존율 감소 가 나타났다. 50과 200 mg L-1 Cr에 10일간 노출된 깔다구 는 각각 80, 75%의 생존율을 보였으며 노출 28일까지 생 존율이 유지되었다. 그러나, 상대적으로 고농도인 1000 mg L-1 Cu에 노출된 개체는 노출 4일부터 생존율 88%를 보이 며 다른 노출군에 비해 낮은 생존율을 보였다. 나아가 노 출 28일째는 생존율이 감소하여 30%로 나타났으며 전체 노출군 중 가장 낮은 생존율을 보였다. 본 연구에서 Cr과 Cu에 노출된 C. plumosus는 유의한 생물적 반응을 보였다. 생존율 결과는 Cr과 Cu에서 농도-시간 의존적으로 감소하 는 경향을 나타냈다. 이는 Cr과 Cu 노출이 C. plumosus 체 내 독성 스트레스에 영향을 주어 궁극적으로는 생존율에 도 영향을 준 것으로 보여진다. 이러한 중금속 노출에 따 른 생존율 감소는 나아가 생태계내 저서지표종인 깔다구 류 군집분포에도 영향을 줄 것이다. C. tepperi 깔다구에서 아연 (Zn)의 노출도 생존율이나 발생 시기에 영향을 주는 것이 보고되었고 (Colombo et al., 2014), 그외 다양한 유해 물질 노출에 깔다구류의 생존율 감소가 관찰되었다 (Park et al., 2009;Kim et al., 2017).

    성장률 분석결과, Cr과 Cu 노출된 C. plumosus에서 노 출 기간과 농도에 따라 성장속도가 느려지는 것이 관찰되 었다 (Fig. 2). 4일 동안 Cr에 노출된 C. plumosus는 전체적 으로 대조군에 비해 낮은 성장률을 보였다. 고농도인 1000 mg L-1는 0.4 day-1를 보이며 통계적으로 유의한 수준으로 낮은 성장률 수치를 보였다. Cr 노출 7일과 10일째에는 대 조군에 비해 성장률 차이가 나타나지 않았으나 시간에 따 라 성장률이 감소하는 경향을 관찰하였다. Cu에 4일간 노 출된 C. plumosus는 전체적으로 대조군에 비해 낮은 성장 률을 보였으며 1000 mg L-1에서는 0.15 day-1로 가장 낮은 성장률을 보였다. Cu 노출 7일째 1000 mg L-1를 제외한 노 출군에서 대조군과 비슷한 성장률을 보였으며, 10일간 노 출된 개체는 농도 의존적인 성장률 감소를 보였다. 본 연 구에서 중금속 노출에 따른 C. plumosus 성장률은 상대적 으로 고농도인 1000 mg L-1에서 대조군에 비해 감소함을 확인하였다. Cr 노출의 경우 노출 4일째에 통계적으로 유 의한 감소가 나타났고 (P<0.05), Cu 노출 시에는 모든 노 출 시간 동안 (4, 7, 10일) 통계적으로 유의한 감소를 보였 다 (P<0.05). 두 중금속 중 Cu 노출이 C. plumosus 성장 지 연을 더 민감하게 나타냄을 알 수 있었다. 또한, Cr과 Cu에 28일간 노출된 C. plumosus의 우화율을 측정하였다 (Fig. 3). 50 mg L-1 Cr에 노출된 개체는 79% 우화율을 보이며 Cr 노출군 중 가장 낮은 우화율을 보였다. 1000 mg L-1 Cr 에 노출된 개체는 84%의 우화율을 보이며, 50 mg L-1를 제외한 모든 노출군에서 80% 이상의 우화율을 관찰하였 다. Cu에 노출된 C. plumosus는 10~200 mg L-1에서 90% 이상의 높은 우화율이 관찰되었으나 상대적으로 고농도인 1000 mg L-1에서 11.7%로 급격한 우화율 감소를 보였다. 중금속은 생물 체내로 유입 시 활성산소 (reactive oxygen species)를 발생시키며, 축적된 활성산소는 면역, 성장, 내 분비계에 교란 영향을 준다 (Maritim et al., 2003). 본 연구 에서 관찰된 성장 지연은 중금속 독성 영향으로 발생된 활 성산소에 대한 면역 반응과 생리적 활동 교란으로 인해 성 장 차이가 나타난 것으로 보여진다. 기존 연구에 따르면 활성산소에 대한 해독 작용을 하는 지질동성호르몬 발현 이 생물 개체 간 유의한 성장 차이가 나타남이 보고되었다 (Velki et al., 2011). 또한, 중금속 해독과 항산화 작용에 기 여하는 metallothionein 유전자 발현이 1과 100 μg L-1 Cu 에 노출된 C. riparius에서 대조군에 비해 높은 발현을 보 이며 중금속 독성에 대해 활발한 면역 반응을 보였다 (Park and Kwak, 2012).

    Cr과 Cu에 28일간 노출된 C. plumosus의 우화된 개체 의 안테나를 이용하여 성비를 관찰하였다 (Fig. 4). 대조군 은 암컷과 수컷의 비율에서 수컷이 10% 높게 나타났다. Cr 에 노출된 C. plumosus는 모든 노출군에서 10% 이내의 차 이를 보였으며, 1000 mg L-1는 성비의 차이가 나타나지 않 았다. 10 mg L-1 Cu에 노출된 C. plumosus는 수컷의 비율 이 4% 정도 높게 나타났으나, 50, 200 mg L-1 Cu에서는 암 컷의 비율이 높게 관찰되었다. 하지만, Cu 노출군 중 고농 도인 1000 mg L-1에 노출된 개체들은 수컷의 성비가 급격 하게 증가하여 암컷의 비율과 44% 차이를 보였다. 본 연구 를 통해 중금속에 노출되지 않은 대조군에서는 성비가 수 컷이 암컷보다 조금 높게 나타나는 것을 확인했다. 하지만 Cr 노출의 경우 저농도에서는 성비의 비율이 암컷이 더 높 아지는 경향이 나타나고 고농도에서는 대조군과 유의한 차이가 나타나지 않았다. Cu 노출 시에는 50과 200 mg L-1 Cu에서는 암컷의 비율이 조금 높아지다가 상대적 고농도 에서는 암컷의 비율이 통계적으로 유의한 수준으로 감소 하여 성비 교란이 발생함을 확인하였다. 외부 환경 스트레 스는 체내 호르몬 시스템에 영향을 주어 생물 군집내 성비 교란을 유도한다 (Hahn et al., 2001). 특히, 중금속은 뇌하 수체 호르몬 분비와 스테로이드와 같은 내분비계에 직접 적인 교란을 야기한다 (Smida et al., 2004). 본 연구에서 상 대적 고농도인 1000 mg L-1 Cu 노출군의 수컷 비율이 통계 적으로 유의한 수준으로 증가하였다. 이는 장기간 지속된 고농도 Cu 노출이 C. plumosus 생식 관련 요소들에 직· 간접적인 영향을 준 것으로 판단된다. Cu는 산화, 환원 반 응과 항산화 작용뿐만 아니라 도파민과 같은 내분비계 효 소들의 보조인자이다. 그러므로 Cu의 고농도 장기 노출 은 생물의 성장이나 성비 분포에 민감하게 영향을 줄 것이 다. 이와 비슷한 결과로 중금속 카드뮴에 노출된 긴노린재 류 (Oncopeltus fasciatus)에서 난소 미성숙이 관찰되었으며 (Cervera et al., 2005), C. riparius 내 호르몬 작용에 관여하 는 vitellogenin 유전자의 높은 발현량에 대해 보고하였다 (Park and Kwak, 2012).

    Cr과 Cu에 노출된 C. plumosus의 하순기절 기형을 관 찰하였다 (Fig. 5, Table 1). C. plumosus 하순기절은 중앙순 치 (Median lateral teeth, MLT)와 2개의 순치 (Lateral teeth, LT)로 구성된다. 대조군에서는 하순기절 기형이 관찰되지 않았으나, Cr과 Cu에 노출된 C. plumosus에서는 LT의 부 러짐 (Fig. 5B), 유실 (Fig. 5C)과 MLT의 갈라짐 (Fig. 5D) 형 태의 기형이 관찰되었다. 200 mg L-1 Cr에 노출된 그룹에 서는 6.3%의 기형이 LT에서 발생하였으며, 1000 mg L-1에 서는 MLT와 LT 각각 6.3%의 기형율을 보였다. 10 mg L-1 Cu에 노출된 C. plumosus는 12.5%의 기형 발생이 관찰되 었다. Chironomidae의 하순기절 기형 관찰은 환경 스트레 스를 평가하는 지표로서 이용되며, 중금속, 내분비계 교란 물질 등 다양한 스트레스 요인에 대한 연구가 보고되고 있 다. 살충제 (2,4-dichlorophenoxyacetic acid) 0.1 μg L-1에 노 출된 C. riparius에서 하순기절의 유실 및 갈라짐 등의 구 강기형이 관찰되었다 (Park et al., 2010). 최근에는 염분 10 psu에 96시간 동안 노출된 C. riparius에서 하순기절 MLT 에서 갈라짐이 보고되었다 (Kim et al., 2017). 깔다구는 생 활사 중 유충시기를 저서에서 서식함으로 환경변화에 따 른 형태적 구강기형이 발생할 수 있다. 이러한 결과들은 중금속 노출에 따라 C. plumosus 구강을 형성하는 키틴질 의 변화를 나타내며 고농도 Cr 노출과 저농도 Cu 노출에 따라 형태적 하순기절기형이 더 나타남을 보여준다.

    적 요

    인간의 산업활동 증가로 인해 발생하는 크롬과 구리 중 금속은 강우와 폐수를 통해 환경으로 유입되어 서식 생물 에 유해한 영향을 준다. 본 연구에서는 하천 수생태계 오 염 지표 생물인 Chironomus plumosus를 대상으로 크롬 과 구리 노출에 따른 생존율, 성장률, 우화율, 성비 등의 생 물학적 반응과 하순기절 기형의 형태적 영향을 관찰하였 다. C. plumosus의 생존율은 크롬과 구리 노출 시간-농도 의존적인 감소를 나타냈다. 성장률은 크롬 노출 후 4일째 감소하였고 구리 노출 시에는 상대적으로 고농도인 1000 mg L-1에서 모든 노출 시간에 감소함을 확인하였다. 또한 1000 mg L-1 구리 노출에서 대조군에 비해 우화율이 급격 히 감소함을 관찰하였다. 크롬 노출 시 성비는 상대적 저 농도에서 (10과 50 mg L-1) 대조군과 달리 암컷의 비율이 증가했지만 구리 노출 시에는 상대적으로 고농도인 1000 mg L-1에서 수컷의 비율이 눈에 띄게 증가하는 성비불균 형을 확인하였다. 나아가 C. plumosus 하순기절 형태적 기 형은 크롬과 구리 노출에 따라 노출군에서 발생함을 관찰 하였다. 이러한 결과는 크롬과 구리의 수생태계 유입이 서 식하는 저서무척추동물인 C. plumosus의 생물학적, 형태적 유해 스트레스를 제공하며 C. plumosus가 크롬과 구리 같 은 중금속 독성평가에 민감하게 반응하는 지표종임을 제 시한다.

    저자기여도 개념설정: 곽인실, 방법론: 곽인실 & 김원석, 분석: 김원석 & 박기연, 자료제공: 김원석 & 박기연, 자료 관리: 곽인실 & 박기연, 원고 초안작성: 김원석, 원고 교정: 김원석, 박기연, 곽인실, 원고 편집 및 검토: 곽인실, 박기연, 과제관리: 곽인실, 연구비 수주: 곽인실. 모든 저자는 논문 의 결과에 동의하였고, 출판될 최종본을 검토하고 동의하 였습니다.

    이해관계 이 논문에는 이해관계 충돌의 여지가 없음.

    연구비 및 사사 이 논문은 한국연구재단 중점연구사업 의 지원을 받아 수행된 연구임 [NRF-2018-R1A6A1A- 03024314].

    Figure

    KSL-52-1-13_F1.gif

    Cumulative survival rate (%) of C. plumosus exposed to different Cr (A) and Cu (B) concentrations (control, 10, 50, 200 and 1000 mg L-1) for 28 days.

    KSL-52-1-13_F2.gif

    Growth rate (%) of C. plumosus exposed to different Cr (A) and Cu (B) concentrations (control, 10, 50, 200 and 1000 mg L-1) for 4, 7 and 10 days. Significant differences are indicated with the asterisk mark at P<0.05.

    KSL-52-1-13_F3.gif

    Emergence rate (%) of C. plumosus exposed to different Cr and Cu concentrations (control, 10, 50, 200 and 1000 mg L-1). Significant differences are indicated with the asterisk mark at P<0.05.

    KSL-52-1-13_F4.gif

    The sex ratio of emerged individuals (%) of C. plumosus exposed to different Cr (A) and Cu (B) concentrations (control, 10, 50, 200 and 1000 mg L-1). Significant differences are indicated with the asterisk mark at P<0.05.

    KSL-52-1-13_F5.gif

    Types of mentum deformities of C. plumosus exposed to 1000 mg L-1 Cr. (A) control: normal arrangement of teeth consists of three median lateral teeth (MLT) and two sections of lateral teeth (LT), (B) broken teeth, (C) deletion type of mentum, (D) split medial teeth. The white arrows indicate the region of deformity (A~D scale bar: 50 μm).

    Table

    The frequency rates (%) of mentum deformity types in C. plumosus larvae following Cr and Cu exposures.

    Reference

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